生态通道模型(Ecopath)以营养动力学为基本原理, 以食物网为主线, 对自然生态系统进行简化, 以建模的方式量化生态系统各特征参数, 能够反映出某一时期内、某一特定水生态系统的特征和营养关系, 是水生态系统常用的研究工具^{[ 1- 2]}。生态通道模型由Polovina^{[ 3]}提出, 经过不断整合发展^{[ 4- 6]}, 在国外已经成为一种比较成熟的生态系统特征分析方法, 被应用于多种生态系统^{[ 7- 11]}。近些年, 该模型也逐渐用于人工鱼礁区生态系统^{[ 12- 14]}和估算海区生态容量^{[ 15- 19]}。人工鱼礁区生态系统是人为引导下建立的特殊生态系统, 其能量流动和物质循环呈现一定的特殊性, 因此需要引入一系列特征参数来对其生态系统特征进行分析。

崂山湾位于我国山东省青岛市东部, 北起王哥庄, 南至女儿岛, 是一个长形半封闭海湾。崂山湾水体环境优良, 是多种渔业生物的分布区, 同时也是多种经济生物的产卵场和越冬场。但近些年随着捕捞和养殖压力不断加大、海洋污染不断加剧, 近岸渔业资源和海洋环境质量日益下降。为缓解这种状况, 当地开展了中国对虾(Fenneropenaeus chinesis)^{[ 20]}、日本对虾^{[ 21]}、三疣梭子蟹(Portuns trituberculatus)^{[ 22]}、褐牙鲆(Paralichthys olivaceus)、海蜇(Phopilema esculentum)等多种渔业生物的增殖放流, 同时针对崂山湾人工鱼礁区生物群落结构已开展多项研究^{[ 23- 26]}。但崂山湾人工鱼礁区生态系统的整体特征、重要增养殖种类的生态容量等尚不明确。

本研究依据2014—2016年崂山湾人工鱼礁区生物资源和环境调查数据, 构建了该特定生态系统的Ecopath模型, 探讨该生态系统能量流动规律, 分析其成熟度和稳定性, 估算礁区重要养殖种类栉孔扇贝的生态容量, 旨在为基于生态系统的渔业管理和人工鱼礁生态效果评价提供基础数据, 为我国近海人工鱼礁投放和海洋牧场建设提供参考。

1 材料和方法 1.1 研究海区概况

崂山湾人工鱼礁区位于山东省青岛市崂山湾南部海域, 北起黄山口, 南至崂山头, 由黄山口、三亩前和列坡3片海区组成。2006年开始人工鱼礁投放工作, 2014年春季建设完毕, 共计投石3.2万空方, 形成礁区5处, 投石面积39.7 hm², 于离岸50—150 m范围内以平行岸线和连片式丘陵型方式进行投放, 形成鱼礁区面积650 hm²。本研究以崂山湾人工鱼礁示范区为模拟区域( 图 1)。模拟区域内平均水深为10 m, 近岸50 m至150 m范围内为人工鱼礁投放区, 鱼类资源丰富, 藻类生长繁茂, 也是海参的主要底播增殖区；离岸150 m至1500 m范围内为扇贝养殖区。此外, 张网、地笼网和刺网等是当地主要渔业捕捞方式。

1.2 Ecopath模型建立 1.2.1 模型功能组划分

本研究使用Ecopath with Ecosim (EwE) 6.4软件作为建模平台, 通过构建Ecopath模型来评估青岛崂山湾人工鱼礁区生态系统各功能组间营养交互作用和能量流动规律^{[ 3- 4, 27]}, 其输出结果能够反映出生态系统的结构、功能和食物产出过程^{[ 28]}。Ecopath模型由一系列关联的功能组组成, 所有功能组基本覆盖生态系统能量流动全过程。本研究依据生态系统中生物生态学特征以及崂山湾人工鱼礁区物种分布情况, 同时参考生态系统特征相似水域Ecopath模型功能组划分^{[ 19, 29]}, 将崂山湾人工鱼礁区生态系统划分为17个功能组, 基本覆盖该生态系统各个营养级和能量流动全过程。将许氏平鲉(Sebastes schlegelii)、大泷六线鱼(Hexagrammos otakii)、斑头鱼(H. agrammus)和日本蟳(Charybdis japonica)等海区优势种单独划分为一个功能组。刺参(Apostichopus japonicus)和栉孔扇贝(Chlamys farreri)是当地重要的增殖和养殖对象, 生物量较大, 对生态系统能量流动影响较大, 单独划分为一个功能组。星康吉鳗(Conger myriaster)虽然生物量较低, 但其营养级较高, 在生态系统中处于关键地位, 将其单独划分为一个功能组。其他功能组还包括其他中上层鱼类、其他底层鱼类、甲壳类、头足类、多毛类、软体动物、浮游动物、底栖海藻、浮游植物和有机碎屑。

1.2.2 模型功能组数据来源

本研究中能量流动以湿重(t/km²)表示, 模拟时间为1年。浮游植物生物量根据叶绿素a的含量进行估算^{[ 29]}；浮游动物、甲壳动物、多毛类和软体动物生物量参考崂山湾调查结果转换成湿重；岩礁性鱼类生物量根据周年调查结果计算体长-体重关系, 结合相似生态系统的调查密度换算成单位面积生物量^{[ 29]}；中上层鱼类和底栖藻类缺少调查数据, 参考相似生态系统的研究结果^{[ 14, 19, 29]}提前设定EE值进行估算；有机碎屑根据水体中细菌生物量、溶解有机碳(DOC)和颗粒有机碳(POC)的量进行估算, 其中细菌生物量为17.5%的浮游植物生物量^{[ 30]}, DOC和POC含量参考青岛近岸调查结果^{[ 31]}。鱼类功能组的P/B和Q/B值通过经验公式并参考渔业资源数据库网站来确定, 其他功能组的P/B和Q/B值参考临近纬度和生态系统特征大致相同的类似功能群^{[ 14, 19, 29]}。部分鱼类功能组的食性来自现场胃含物分析, 其他功能组的食性输入参考相关文献^{[ 2, 19, 29, 32- 34]}。

1.2.3 模型调试

模型基本数据输入后需要对模型进行调试以保持生态系统输出和输入的平衡, 系统平衡时满足0＜EE≤1^{[ 35]}。由于模型中各功能组的EE值主要由模型估算获得, 这就不可避免的会导致EE>1的情况, 在10%的范围内, 对不平衡功能组的食物组成和输入数据进行反复调整, 使每一功能组都满足0＜EE≤1。

1.2.4 模型质量分析

参数来源的可靠性和准确性会影响Ecopath模型的质量, 本研究通过P指数(Pedigree index)来量化这种影响^{[ 36]}。EwE软件中内置的Pedigree程序可以依据各个功能组B、P/B、Q/B以及食物组成的来源进行赋值, 计算得出每个功能度的P指数, 进而求出模型整体的P指数。

1.2.5 混合营养效应和关键种分析

通过混合营养效应(Mixed trophic impact, MTI)分析各功能组和捕捞活动对生态系统的影响^{[ 1]}。关键种分析以混合营养效应分析为基础, 其能够辨识出生物量相对较低但在生态系统中发挥重要作用的关键种^{[ 37- 38]}。

1.2.6 总体特征参数

系统的总体特征参数能够反映出系统的规模、稳定性和成熟度。包括总流量(Total system throughput, TST)、总消耗(Total consumption, TC)、总输出(Total export, TEX)、总呼吸(Total respiratory flows, TR)、流向碎屑量(Total flow into detritus, TDET)、净初级生产量(Net system production, NSP)、总生产量(Total production, TP)、总初级生产量(Calculated total net primary production, TPP)、总生物量(Total biomass, TB)、总初级生产量/总生物量(Total primary production/total biomass, TPP/TB)、总初级生产量/总呼吸量(Total primary production/total respiration, TPP/TR)、平均捕捞营养级(Mean trophic level of catch, MT)、连接指数(Connectance Index, CI)、系统杂食指数(System Omnivory Index, SOI)、营养级平均传递效率(Mean transfer efficiency between trophic level, MTE)、Finn′s循环指数(Finn′s cycling index, FCI)、Finn′s平均路径长度(Finn′s mean path length, FML)等参数^{[ 1]}。

1.2.7 栉孔扇贝养殖容量

某一时期内, 特定环境条件下, 生态系统能够支持的某一种群的大小即为容纳量(carrying capacity)^{[ 39]}。Ecopath模型调试平衡后, 其他参数保持不变, 逐渐增加栉孔扇贝的生物量, 当任一功能组的EE值大于1时, 表明系统平衡被打破, 此时栉孔扇贝的生物量即为海区生态容纳量。

2 结果 2.1 营养级特征

崂山湾人工鱼礁区Ecopath模型计算结果如 表 1所示, 各功能组营养级符合生态学基本规律。17个功能组的营养级范围1.0—4.255, 其中星康吉鳗的营养级最高, 为4.255, 其次为许氏平鲉(3.852), 头足类占据了无脊椎动物的最高营养级(3.699)。由生物量和营养级计算得出崂山湾人工鱼礁区高营养层次重要生物资源(许氏平鲉、星康吉鳗、大泷六线鱼、斑头鱼、日本蟳、其他中上层鱼类、其他底层鱼类和头足类)的平均营养级为3.45。

2.2 营养级间的能量流动和转化效率

营养级间的转化效率(transfer efficiency)为输出和被摄食的能量和占总能量的比例, 其表示某一营养级能量在系统中被利用的效率。崂山湾人工鱼礁区生态系统营养层级间的能量流动图显示( 图 2)：系统总的初级生产量为3567.354 t km^-2a^-1, 其中有873 t km^-2a^-1的能量传递到营养级Ⅱ。流入碎屑的总能量为4761 t km^-2a^-1, 其中2694 t km^-2a^-1的能量来自初级生产者, 系统流入Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ营养级的能量分别占系统总能量的37.630%、3.022%、0.412%和0.035%。崂山湾生态系统各功能组可以整合为5个营养级( 表 2), 起源于碎屑的能量在营养级Ⅰ和营养级Ⅱ之间的流动效率为10.1%, 最高能量流动效率发生在营养级Ⅱ和Ⅲ之间, 来自碎屑和初级生产者的能量流动效率分别达13.0%和13.8%。系统总的能量转换效率为10.8%, 其中生产者转换效率为9.8%, 碎屑转换效率为10.9%。

2.3 系统总体特征

崂山湾人工鱼礁区生态系统总体特征结果显示( 表 3)：当前系统总流量为14256.510 t km^-2a^-1, 其中68%的能量来自碎屑供给, 系统总消耗量、总输出量、总呼吸量、总生产量和总生物量分别为5927.582 t km^-2a^-1、400.767 t km^-2a^-1、3166.588 t km^-2a^-1、5142.832 t km^-2a^-1和262.199 t/km², 与其他同类型生态系统相比, 崂山湾人工鱼礁区生态系统规模较大；系统总初级生产力和总呼吸量的比值为1.127, 循环指数为20.95%, 表明系统处于比较成熟的状态；系统联结指数和杂食指数分别为0.293和0.333, 处于较高水平, 表明系统食物网结构相对比较复杂, 系统稳定性较高；系统平均捕捞营养级仅为2.026, 处于较低水平。

2.4 功能组间的食物联系和混合营养效应

崂山湾人工鱼礁区生态系统物质流动图显示( 图 3)：生态系统内部各功能组联系较为密切, 多毛类、软体动物和甲壳类在整个生态系统中扮演重要角色, 它们是初级生产者和高营养级消费者联系的桥梁。崂山湾人工鱼礁区生态系统的食物链主要由以下3条途径组成：(1)底栖生产者(浮游植物、底栖藻类和碎屑)→底栖无脊椎动物(甲壳类和软体动物)→底层低营养级鱼类(小型底层鱼类)→底层高营养级鱼类(许氏平鲉、星康吉鳗)；(2)生产者(浮游植物、碎屑)→栉孔扇贝、刺参, 这条食物链最短；(3)生产者(浮游植物、底栖藻类和碎屑)→无脊椎动物(软体动物、甲壳类)→中上层鱼类。

通过混合营养效应分析生态系统各功能组间的直接或间接作用, 估计某个功能组生物量的变化对其他功能组的影响^{[ 36]}。崂山湾人工鱼礁区生态系统各功能组间的营养关系图显示( 图 4)：捕食者对其主要饵料生物具有明显负效应, 相反, 饵料生物的增加则会对捕食者产生积极影响。碎屑、浮游植物、底栖海藻和浮游动物等对其他多数功能组的影响为正效应, 其中碎屑对多毛类和浮游动物的影响较强烈；捕捞活动对所有渔业生物功能组具有明显负影响；各功能组对其本身具有明显负效应, 这主要是由于同一功能组内的生物生态习性相似, 在食物和栖息空间等方面存在竞争。此外, 由于生态系统内存在营养级联效应, 使得捕捞活动对碎屑、浮游植物等功能组具有一定的正效应。

2.5 关键种分析

通过关键种分析确定海区生态系统关键种, 其具有较高的关键指数和相对总影响。关键种分析结果显示( 表 4)：17个功能组的关键指数1和关键指数2存在较大差异, 许氏平鲉的关键指数1为-0.129, 在17个功能组中排第2位, 其关键指数2为2.083, 仅次于星康吉鳗(2.763)和头足类(2.367), 许氏平鲉相对总影响为0.759, 在17个功能组中排第2位。许氏平鲉的关键指数和相对总影响值均较大, 表明其可能在当前模拟的生态系统中扮演重要生态角色。软体动物在当前模拟的生态系统中也应具有重要的生态功能。分析认为, 栉孔扇贝虽然生物量较大, 受吊笼养殖方式的限制, 使其除浮游植物外与其他功能组无直接营养关系, 这可能导致其关键指数值较低。

2.6 栉孔扇贝生态容纳量的估算

栉孔扇贝是崂山湾人工鱼礁区主要笼养对象, 根据当地养殖户走访调查估算其现存生物量为160 t/km², 其生物量占系统总生物量(不包括碎屑生物量)的61.02%, 远高于系统其他功能组的生物量。依据模型生态容量的计算方法, 以1%的比例逐渐增加栉孔扇贝的生物量, 其他功能组的生物量和其他输入参数保持不变。随着栉孔扇贝生物量的逐渐增加, 系统各功能组的生态效率发生相应改变, 当栉孔扇贝的生物量增加18.55%, 即生物量由160 t/km²增加至189.679 t/km²时, 碎屑功能组的EE=1.0001>1, 系统平衡被打破。此时, 系统基本参数未发生较大改变( 表 5), 因此确定崂山湾人工鱼礁区生态系统栉孔扇贝的养殖容量为189.679 t/km²。

3 讨论 3.1 模型质量评价

本研究依据崂山湾人工鱼礁区的调查数据, 结合历史文献资料, 利用EwE软件构建了崂山湾人工鱼礁区的Ecopath模型, 定量分析了人工鱼礁区生态系统的结构和功能。本研究用P指数来评价模型输入参数的总体质量, 崂山湾人工鱼礁区生态模型的P指数为0.357, 该数值位于全球150个Ecopath模型P指数范围(0.16—0.68)的中游^{[ 42]}, 表明该模型参数来源可靠性较好, 可信度较高。但在建模过程中仍面临一定的问题, 如由于取样方式和当地生态环境的限制, 所有中上层鱼类被划分为一个功能组, 其生物量主要通过模型进行估算, 不能反映整个生态系统中上层鱼类的种类和生物量组成。此外, 功能组P/B、Q/B和食性组成等参数的输入也存在一定不确定性, 可能会对模型质量产生影响。今后建模应采用多种调查方式结合, 细化功能组分类, 结合胃含物分析和稳定同位素分析结果获取海区更多的营养信息, 提高数据采集的精度和模型质量。

3.2 生态系统营养级和转化效率

通过营养级分析能够获得各营养级功能组生物在食物链中的相对位置, 对了解海洋生态系统的结构和功能具有重要意义^{[ 40]}。崂山湾人工鱼礁区生态系统的总流量和总生物量主要分布在前3个营养级(生产者, 草食性、滤食性和碎屑食性消费者), 其中营养级Ⅰ中的能量占总流量的25.22%, 生物量占总生物量的16.23%, 营养级Ⅱ中的能量占总能量的37.63%, 生物量占总生物量的72.58%, 营养级Ⅲ中的能量占总流量的3.02%, 生物量占总生物量的8.81%。当前系统的平均捕捞营养级仅为2.026, 与俚岛人工鱼礁区生态系统的平均捕捞营养级(2.09)接近^{[ 29]}, 低于全球岩礁生态系统的平均营养级(2.50)^{[ 43]}。分析认为, 一方面, 海区扇贝养殖量较大, 其生物量占总生物量、采捕量占总捕捞产量均达60%以上；另一方面, 海区渔业生物主要以小型低营养级游泳动物(如日本蟳、玉筋鱼、方氏云鳚)和刺参等为主, 关键种类的饵料主要以小型甲壳类、端足类和多毛类为主^{[ 44]}, 这导致了崂山湾人工鱼礁区生态系统的平均捕捞营养级偏低。

崂山湾人工鱼礁区生态系统的能量转化效率较高, 营养级Ⅱ到营养级Ⅲ的转化效率最高, 表明低营养级功能组在能量转化过程中发挥重要作用。系统总的转化效率为10.8%, 接近林德曼效率(10%)^{[ 45]}, 与全球48个水生态系统的研究结果相近(10.1%)^{[ 43]}。本研究中, 68%的能量通过碎屑通道传递到高层次营养级, 与传统岩礁区以碎屑通道为主的模式一致。分析认为：崂山湾人工鱼礁区位于近岸水域, 藻类资源丰富, 海藻腐败会产生大量碎屑, 导致碎屑提供的能量占有较大比重, 但起源于碎屑的能量在系统中具体的传递形式还有待进一步查证。

3.3 生态系统总体特征

对比同纬度或相似类型生态系统来描述崂山湾人工鱼礁区生态系统特征和能量流动状态。崂山湾人工鱼礁区生态系统规模明显高于俚岛^{[ 13]}、獐子岛^{[ 14]}、嵊泗^{[ 12]}、莱州湾朱旺^{[ 19]}等人工鱼礁区生态系统, 低于枸杞岛海藻场生态系统^{[ 40]}和加拉帕戈斯潮下岩礁生态系统^{[ 41]}；TPP/TR、FCI和FML是表征系统成熟状况的指标, 越成熟的生态系统, 其内部多余的生产量就越少, TPP/TR值越接近1, 此时系统内部物质再循环比例也较高, 能量流动所经过的食物链也较长；CI和杂食指数SOI是反映系统内部联系复杂程度的指标, 越成熟的系统, 其内部联系就越强, 系统稳定性越强。崂山湾人工鱼礁区生态系统的TPP/TR、FCI、FML、CI和SOI等指标均明显优于多数临近纬度和相似类型生态系统^{[ 12- 14]}, 表明该生态系统相对比较成熟, 系统内部联系和抗干扰能力较强。分析认为：崂山湾人工鱼礁区位于崂山风景区内, 环境优良, 藻类资源丰富, 海藻场、人工鱼礁和近岸自然礁石等共同构成了近岸水域生态系统。一方面, 鱼礁和海藻组成的生态系统为多种生物提供了良好的庇护场所和稳定的栖息环境, 另一方面, 鱼礁内部的游泳动物和海藻上的附着生物为系统提供了丰富的饵料来源。此外, 海藻产生的碎屑被分解成营养盐, 有利于浮游植物的繁殖, 提高了海区基础生产力。海藻和礁石共同构成复杂的空间环境, 丰富的生物相互依赖, 使得崂山湾人工鱼礁区生态系统相对成熟, 稳定性较好。

3.4 栉孔扇贝生态容纳量

据当地养殖户走访调查, 估算崂山湾人工鱼礁区栉孔扇贝养殖的现存生物量为160 t/km², 距海区生态容纳量(189.679 t/km²)尚有18.55%的增殖空间。2009年张继红等^{[ 46]}通过计算海区初级生产力和叶绿素a含量, 估算獐子岛海域虾夷扇贝(Patinopecten yessoensis)养殖容量, 结果表明开展浮筏养殖后当地扇贝养殖量可扩大20倍。本研究吊笼养殖栉孔扇贝的生态容纳量与獐子岛人工鱼礁区2011和2012年底播虾夷扇贝容纳量的估值(168.5 t/km²和217 t/km²)接近^{[ 47]}。据报道, 2017年獐子岛底播虾夷扇贝量约为150 t/km²(数据依据獐子岛扇贝底播存量调查进行估算), 但其周边海域尚有大面积的浮筏养殖, 因此推断獐子岛海域虾夷扇贝早已超出其生态容纳量, 存在增养殖密度过大的可能。本研究从能量平衡角度估算了崂山湾人工鱼礁区栉孔扇贝的生态容纳量, 但Ecopath模型在估算生态容纳量时未考虑空间变化, 也未考虑生态系统内部各营养级生物的生长变化, 缺乏相关生物学变量的考虑, 评估结果过于理论化^{[ 46]}。任何一个模型都有其局限性, 本研究所估算的生态容纳量虽然没有考虑生物的季节变化和生长变化, 依然可为扇贝增养殖容量的确立提供借鉴。近些年, 随着我国海洋牧场建设和增养殖规模的进一步扩大, 基于生态系统营养动力学理论评估生态系统的结构和功能, 估算人工鱼礁区生态系统的增养殖容量, 不仅可以为增殖型人工鱼礁建设和海洋牧场增养殖种类结构优化与可持续产出提供参考, 也可为基于生态系统水平的渔业管理提供合理建议^{[ 29]}。

本研究发现, 崂山湾人工鱼礁区生态系统规模较大, 系统的成熟度和稳定性较高, 抵抗外界干扰的能力较强, 但由于海洋生态系统的复杂性和不可控性, 需要开展长期监测研究。投放人工鱼礁、建设海洋牧场虽然在一定程度上可以修复或改善受损的海洋生态环境, 但人工鱼礁对环境的改善是长期而缓慢的过程。崂山湾人工鱼礁区建成时间尚短, 应合理控制海区增养殖规模和捕捞强度, 以充分发挥人工鱼礁的资源养护与环境修复生态功能。